Historia miejscowości sięga XV w. kiedy to wieś nosiła nazwę Miłkowice Ruskie. Obecna nazwa pochodzi od dziedzica Macieja Miłkowskiego, który był asesorem sądu drohickiego. W 1522 r miejscowość przeszła w ręce Michna i Pawła Horbowskich, a w 1580 r. była własnością Krzysztofa Kurowskiego herbu Prus, kolejnymi właścicielami były rody Obniewkich i Smmorczewskich.
Obecna drewniana świątynia została wzniesiona na początku XIX w. Fundatorem świątyni był Augustyn Smorczewski. Parafia w Miłkowicach została erygowana w 1922 r. przez biskupa wileńskiego Jerzego Matulewicza. W latach 1936-37 r. świątynia przeszła gruntowny remont. W latach 1939-1941 gdy wszystkie kościoły w Drohiczynie były zabrane przez wojska sowieckie, tutaj swoją siedzibę miała parafia drohiczyńska.
W pobliżu kościoła znajduje się drewniana dzwonnica, która została wzniesiona w 1864 r